Viron kieltä alettiin opettaa Helsingin yliopistossa jo 1800-luvun alkupuolella, melkein heti yliopiston siirryttyä Helsinkiin. Alkuaikoina viroa opettivat suomen kielen lehtorit ja professorit suomen kielen ja kirjallisuuden kylkiäisenä: sukukielen avulla haluttiin syventää tietoja suomen kielen ja suomalaisuuden historiasta. Kun Suomen ja Viron valtiot itsenäistyivät, ajankohtaiseksi tuli viron kielen lehtoraatin perustaminen. Aiemman tieteellisen lähestymistavan ohella olennaisen sijan sai käytännön kielitaidon opettaminen. Syntyperäisen virolaisen lehtorin merkitystä korostettiin niin tieteellisin, pedagogisin kuin yhteiskunnallisin argumentein.
Ensimmäiseksi viron kielen lehtoriksi valittu Villem Grünthal nimitettiin virkaansa marraskuussa 1923. Hän oli yksi ensimmäisistä Helsingin yliopistossa kouluttautuneista virolaisista. Kotimaassaan hänet tunnettiin runoilijana ja viron kirjakielen kehittäjänä, mutta lehtorin virkaa hakiessaan hän valmisteli väitöskirjaa Helsingin yliopistossa. Viron kielen lehtorin opetusvelvollisuuksiin kuului alusta lähtien viron kielen alkeis- ja jatkokurssien ohella myös virolaisen kirjallisuuden kurssi, jonka suorittaminen edellytti opiskelijoilta virolaisen kaunokirjallisuuden lukemista. Niinpä Grünthal ryhtyi kokoamaan yliopistoon virolaista kirjastoa. Grünthal työskenteli Helsingin yliopiston viron kielen lehtorina aina kuolemaansa saakka vuonna 1942. Seuraava pitkäaikainen viron kielen lehtori oli jo ennen sotia Suomeen muuttanut Eeva Niinivaara, joka valittiin virkaan vuonna 1945. Hän työskenteli lehtorina yli kaksi vuosikymmentä ja monet vanhemman sukupolven suomalaiset estofiilit muistavat opettajansa edelleen erittäin hyvin.
Uusi ajanjakso suomalaisten yliopistojen viron kielen opetuksessa alkoi vuonna 1967, kun Suomen ja Neuvostoliiton yhteistyösopimuksessa sovittiin viron kielen lehtorien lähettämisestä Suomeen. Lehtorit valittiin tai kutsuttiin Virosta, ja vierailevan lehtorin kausi kesti useimmiten kaksi tai neljä vuotta. Helsingin yliopistossa ensimmäinen Virosta tullut lehtori oli Ago Künnap, ja hänen jälkeensä tehtävää on hoitanut alun kolmattakymmentä virolaista kielitieteilijää ja yliopisto-opettajaa. Opetustyössään he ovat jatkaneet edeltäjiensä luomia perinteitä, mutta luonnollisesti kulloinkin ajanmukaisessa muodossaan ja itse oppikirjoja sekä muita opetusmateriaaleja laatien. Opiskelijoina on ollut itämerensuomalaisten kielten, suomalais-ugrilaisten kielten ja suomen kielen pääaineopiskelijoita.
Viron kielen suosio kasvoi Helsingin yliopistossa 1970-luvulla niin suureksi, että vuodesta 1978 lähtien viron kielen lehtoreita oli kaksi kerrallaan. Toinen heistä oli tavallisesti erikoistunut kieleen ja toinen kirjallisuuteen, mutta useimmiten kummankin opetusohjelmaan on sisältynyt myös muita virolaiseen kulttuuriin liittyviä kursseja.
Viron uudelleenitsenäistymistä edeltäneet 1980-luvun jälkipuoliskon tapahtumat, joita myöhemmin alettiin kutsua laulavaksi vallankumoukseksi, lisäsivät Suomessa kiinnostusta viron kieltä ja virolaista kulttuuria kohtaan. Viron kielen opetusta lisättiin ja yliopistoihin tuli tarjolle 15–20 opintoviikon laajuinen viron kielen ja kulttuurin opintokokonaisuus, jonka opiskelija pystyi ottamaan sivuaineekseen. Helsingin yliopistossa kahden lehtorin kokoonpanoa vahvistettiin vuodesta 1989 alkaen viron kielen vierailevalla professorilla. Ensimmäinen vieraileva professori oli Tiit-Rein Viitso ja hänen jälkeensä lukuisia virolaisia professoreja on kutsuttu Helsinkiin opettamaan valinnaisia erikoiskursseja.
Opiskelijoiden kasvavaan kiinnostukseen vastattiin Helsingin yliopistossa 1990-luvulla lisäämällä viron kielen ja kulttuurin opetustarjontaa edelleen. Suomen kielen ja suomalais-ugrilaisten kielten opiskelijoille suunnattu kielenopetus laajeni itämerensuomalaisten kielten Viron kielen ja kulttuurin linjaksi, jonka pystyi ottamaan pää- tai sivuaineeksi ja jossa saattoi suorittaa maisterin, lisensiaatin ja tohtorin tutkinnon. Viron kielen ja kulttuurin linjan opintovaatimukset vahvistettiin vuonna 1994. Vieraileva professori, jonka luennot olivat aiemmin muodostuneet vapaasti valittavista erikois- ja valinnaiskursseista, alkoi nyt pitää opintovaatimusten mukaisia kursseja, ja vuonna 1998 yliopistoon perustettiin viron kielen professorin virka.
Parhaina aikoina laitoksella on opiskellut ainakin kolmenlaisia opiskelijoita. Yhden ryhmän muodostavat kieliaineiden opiskelijat, jotka valitsevat kielitieteellisiä kursseja myös muualta kuin suomalais-ugrilaiselta laitokselta. Toinen ryhmä ovat viron kielen sivuaineekseen valinneet opiskelijat, joiden pääaine voi olla hyvinkin kaukana kielitieteestä: joukkoon on mahtunut matematiikan, maantieteen, musiikin, biologian, valtiotieteiden, kansatieteen, historian ja monen muun aineen pääaineopiskelijoita, joilla ei välttämättä ole kovin syvällisiä tietoja kieliopista eikä kielitieteestä. Viron kieli ja kulttuuri sopii pääaineesta riippumatta hyvin sivuaineeksi opiskelijoille, jotka ovat kiinnostuneet Virosta tai Baltiasta tai joilla on omalla alallaan yhteistyösuunnitelmia Viron suuntaan. Kolmanteen ryhmään kuuluvat Virossa syntyneet ja usein myös siellä lukionsa käyneet nuoret, jotka ovat syystä tai toisesta muuttaneet Suomeen. Osa heistä opiskelee täällä äidinkieltään pääaineena tavoitteenaan työllistyä sen avulla. Toiset taas opiskelevat jotain aivan muuta alaa, mutta haluavat käyttää omaa äidinkieltään ja ottavat sen opintojensa sivuaineeksi. Kun opiskelija-aines on näin monimuotoista ja heidän kiinnostuksen kohteensa ja intressinsä hyvinkin toisistaan poikkeavia, ei kaikkia tyydyttävän opetuksen järjestäminen ole aina ollut aivan yksinkertaista. Laitoksella onkin ollut tarjolla suhteellisen paljon valinnaisia kursseja ja osittain myös henkilökohtaisen opinto-ohjelman perusteella tapahtuvaa opiskelua.
Yliopiston taloudellisen tilanteen heikkeneminen on jättänyt jälkensä myös viron kielen opetukseen. Viime vuosina Helsingin yliopisto ei ole enää pystynyt kutsumaan vierailevaa viron kielen professoria. Toivottavasti tämä tilanne ei jää pysyväksi.